外周T细胞淋巴瘤和结外NK/T细胞淋巴瘤研究进展

李静，李志铭; LI Jing; LI Zhiming

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摘要

近年来，得益于新型药物的快速发展，外周T细胞淋巴瘤和结外NK/T细胞淋巴瘤作为中国发病率相对较高的淋巴瘤亚型，相关研究进展备受该领域学者的关注。本文主要对2023年美国临床肿瘤学会（ASCO）、欧洲血液学协会（EHA）年会报道的外周T细胞淋巴瘤和结外NK/T细胞淋巴瘤的研究进展及其对临床实践的重要意义进行综述。

关键词

外周T细胞淋巴瘤; 结外NK/T细胞淋巴瘤; 研究进展

0 前言

作为中国发病率相对较高的淋巴瘤亚型，外周T细胞淋巴瘤（peripheral T-cell lymphoma， PTCL）和结外NK/T细胞淋巴瘤（extranodal NK/T-cell lymphoma， ENKTCL）的相关研究进展备受领域学者的重点关注。2023年6月，美国临床肿瘤学会（American Society of Clinical Oncology， ASCO）、欧洲血液学协会（European Hematology Association， EHA）年会分别在美国芝加哥、德国法兰克福召开。本文结合两个重磅学术年会及近期发表的论文，对PTCL和ENKTCL的研究进展及其对临床实践的重要意义进行综述。

1 PTCL

PTCL是一组来源于T淋巴细胞、具有高度异质性的非霍奇金淋巴瘤（non-Hodgkin lymphoma， NHL），约占NHL的25%~30%，中国发病率相对较高，显著高于欧美国家^［

1-2］。PTCL的临床表现、诊断、治疗因类型而异，目前仍缺乏标准治疗方案，一线治疗方案是以蒽环类药物为主的联合化疗，但缓解时间短，复发率高，整体预后不佳^{［参考文献 3-5}3-5］。因此，在一线治疗中如何正确地诊断并干预及探究新药对复发或难治性（relapsed or refractory， R/R）患者的疗效具有重要意义。

1.1 初治PTCL研究进展

西达本胺是首个口服选择性组蛋白去乙酰化酶（histone deacetylase， HDAC）抑制剂，已在中国获批用于治疗R/R成人T细胞淋巴瘤^［

6-8］。四川大学华西医院报道的一项真实世界研究探讨了西达本胺治疗PTCL患者（多数为初治）的疗效和安全性^{［参考文献 9

百度学术}9］。研究共纳入48例PTCL患者，中位年龄59岁，病理亚型主要是血管免疫母细胞T细胞淋巴瘤（angioimmunoblastic T-cell lymphoma， AITL）（57.1%），其次是PTCL-非特指（PTCL-not otherwise specified， PTCL-NOS）（14.3%）、ENKTCL（8.2%）、间变大细胞淋巴瘤（anaplastic large cell lymphoma， ALCL）（6.1%）和其他亚型（14.3%）。77.6%的患者既往未接受过治疗，91.8%的患者临床分期为Ⅲ/Ⅳ期。33例患者获得客观缓解，总缓解率（overall response rate， ORR）67.4%，其中21例获得完全缓解（complete response， CR）。2年无进展生存（progression-free survival， PFS）率51.5%，2年总生存（overall survival， OS）率68.5%。27例既往未接受过治疗的患者中，PTCL所有亚型、AITL和PTCL-NOS的ORR分别为85.2%、68.8%和75.0%。最常见的不良事件（adverse event， AE）是血液学毒性，24.5%（12/49）的患者由于AEs而减量或停用西达本胺，未观察到治疗相关死亡。西达本胺治疗R/R PTCL的疗效和安全性已在多项研究中得到证实，上述研究共纳入27例初治PTCL患者，进一步评估西达本胺对于初治PTCL患者的临床实践价值，结果显示，西达本胺的引入改善了PTCL的一线治疗现状，初治AITL患者使用西达本胺联合化疗疗效较好。

重庆大学附属肿瘤医院一项正在进行的前瞻性、单中心、单臂、Ⅱ期试验评估了新诊断PTCL患者接受西达本胺与阿扎胞苷联合CHOP方案（Chi+AZ-CHOP）缓解后桥接自体造血干细胞移植（autologous hematopoietic stem cell transplantation， ASCT）及西达本胺维持治疗的有效性和安全性^［

10］。研究共纳入23例初治PTCL患者［排除ENKTCL和间变性淋巴瘤激酶（anaplastic lymphoma kinase， ALK）阳性ALCL］，其中，3例患者在治疗期间发生疾病进展，8例患者接受了ASCT治疗。ORR为84.2%，CR率为42.1%；8例患者接受ASCT后ORR为100%，CR率为75%。截至目前，AITL患者（n=13）在诱导治疗结束时ORR为92.3%，CR率为61.5%。研究证明，Chi+AZ-CHOP方案在PTCL治疗中可行且安全，特别是在AITL亚型的诱导治疗阶段取得了很高的CR率。

维布妥昔单抗（brentuximab vedotin， BV）是靶向CD30的新型抗体药物偶联物。ECHELON-2研究^［

11］结果显示，在CD30⁺ PTCL患者一线治疗中，BV联合环磷酰胺、阿霉素、泼尼松（A+CHP方案）比CHOP方案显示出明显的PFS和OS优势，同时显著提高了CR率和客观缓解率。但在临床诊疗中，约一半的PTCL患者CD30表达<10%，SGN35-032研究^{［参考文献 12

百度学术}12］结果提示对这部分患者的临床诊疗有指导意义。该研究是一项开放标签、多中心Ⅱ期研究，共纳入55例CD30表达<10%的非ALCL PTCL患者，中位年龄64岁。研究结果显示，CD30阴性患者（CD30表达<1%，n=18）ORR为83%，CR率为56%；CD30低表达患者（CD30表达≥1%但<10%，n=27）ORR为74%，CR率为59%。初步研究结果表明，任何CD30表达情况的患者均能从A+CHP一线治疗方案获益。

1.2 R/R PTCL研究进展

针对R/R患者的治疗方案匮乏是PTCL临床诊疗的难点。江苏省人民医院血液科团队进行了一项多中心、前瞻性、单臂Ⅱ期临床试验，探讨全口服西达本胺联合泼尼松、环磷酰胺、沙利度胺（CPCT方案）治疗因各种原因不耐受标准化疗的R/R PTCL患者的疗效和安全性^［

13］。该研究纳入45例患者，包括AITL（44.4%）、PTCL-NOS（37.8%）、ALCL（4.4%）和其他亚型（13.2%）。在入组患者中，最佳ORR和CR/未确定的CR（CR unconfirmed， CRu）率分别为71.1%和28.9%，中位随访时间56个月，中位缓解持续时间（duration of remission， DoR）、PFS和OS分别为8.5个月、8.5个月和17.2个月。1年PFS率和OS率分别为42.2％和57.8％，5年PFS率和OS率分别为21.2％和43.8％。亚组生存分析表明，虽然不同病理类型之间无显著差异，但获得CR/CRu（n=13）的患者中位PFS和OS均未达到（P<0.001）。最常见的3~4级AEs是中性粒细胞减少症，未观察到治疗相关死亡。对于多种原因无法耐受标准化疗的R/R PTCL患者，CPCT方案是一种耐受性良好且疗效显著的全口服治疗方案，但未来仍需要在不同亚型PTCL患者中进一步进行更大样本量的研究。

戈利昔替尼（golidocitinib）是一种口服高选择性JAK1抑制剂^［

14］。一项国际多中心研究（JACKPOT8）^{［参考文献 15

百度学术}15］报告了戈利昔替尼治疗R/R PTCL的主要分析结果。共104例R/R PTCL患者入组并接受戈利昔替尼治疗，其中80例纳入疗效分析，中位年龄58岁，20.2%的患者基线存在骨髓受累。所有患者均接受了化疗，48.1%的患者还接受了HDAC抑制剂治疗。35例患者达到肿瘤缓解（ORR=43.8%），其中20例（25.0%）达到完全缓解。不同亚型患者均可观察到肿瘤缓解，包括AITL（56.3%）、PTCL-NOS（45.7%）、ALCL（11.1%）和其他亚型（44.4%）。其中，接受HDAC抑制剂治疗后复发的患者中，54.8%达到了肿瘤缓解。达到缓解的患者中位随访时间5.5个月，中位DoR尚未达到。该研究表明，戈利昔替尼具有良好的临床疗效且安全性较高，有望改善PTCL患者的生存。当然，未来仍需进行更大规模的随机对照研究，并延长随访时间，以进一步验证戈利昔替尼的疗效和安全性。

1.3 总结与展望

HDAC抑制剂西达本胺、CD30靶向药物维布妥昔单抗、JAK1抑制剂戈利昔替尼等新药联合化疗及新药联合的无化疗方案是近年来PTCL研究的探索方向，且获得了不错的临床疗效。对于初治PTCL，西达本胺的引入改善了其一线治疗现状。Chi+AZ-CHOP方案安全可行，特别是在AITL亚型的诱导治疗阶段取得了很高的CR率，巩固移植及维持治疗将进一步提高初治PTCL的PFS；BV单抗联合CHP化疗方案在CD30表达<10%的PTCL患者中亦观察到良好应答。对于R/R PTCL患者，全口服CPCT方案是一种耐受性良好且疗效显著的方案；戈利昔替尼在R/R PTCL中具有良好的疗效和安全性，有待进一步研究与探索。

从本次ASCO和EHA年会的研究进展可以看出，研究者为优化PTCL的治疗付出了大量努力，相信未来随着对治疗靶点的深入研究，对新型疗法及药物研发、新药联合方案的进一步探索，PTCL的治疗有效率将不断提升，使更多患者实现长期生存。

2 ENKTCL

ENKTCL是一种罕见的PTCL亚型，与EB病毒相关^［

16-18］。早期ENKTCL对放疗敏感，可采用放化疗联合治疗；晚期ENKTCL采用以化疗为主的综合治疗，造血干细胞移植可能改善预后，但患者长期生存率仍仅30%；R/R患者目前尚无较好的治疗方法，预后较差^{［参考文献 19

百度学术}19］。

2.1 初治ENKTCL研究进展

目前，国内对初治早期ENKTCL进行风险分层治疗。Ⅰ期无危险因素［年龄<60岁，ECOG 0~1分，乳酸脱氢酶（lactate dehydrogenase， LDH）水平正常，Ⅰ期无原发肿瘤局部广泛侵犯］，单纯放疗即可取得较好的效果。Ⅰ期伴有危险因素及Ⅱ期，以门冬酰胺酶化疗和放疗有序结合形成序贯治疗模式初步显示了较好的疗效，3年PFS率和OS率达到80%，患者长期生存率升高。但门冬酰胺酶副作用多，与化疗药物联合增加了不良反应发生率，部分患者不能耐受，限制了其广泛使用^［

20］。因此，如何改善以门冬酰胺酶为基础的治疗的安全性，从而改善患者的长期预后，仍是目前临床面临的主要问题。一项前瞻性多中心单臂研究探讨了卡瑞利珠单抗联合低剂量阿帕替尼和培门冬酶联合放疗治疗初治Ⅰ/Ⅱ期ENKTCL^{［参考文献 21

百度学术}21］，该研究共纳入62例患者，中位年龄52岁，51.6%为Ⅰ期，48.4%为Ⅱ期。50.0%的患者出现B型症状，9.7% LDH升高，40.3%基线时可检测到EB病毒DNA。共44例患者完成了4周期（12周）全身治疗后的疗效评估，CR率为68.2%，ORR为81.8%；50例患者在放疗后（24周）完成了疗效评估，CR率为88.0%，ORR为94.0%，1例患者在放疗期间因疾病进展死亡。96.8%的患者报告了治疗相关不良事件（therapy-related adverse event， TRAE），46.8%的患者TRAE≥3级，最常见的是高甘油三酯血症（19.4%）、高血压（14.5%）、疼痛（9.7%）。研究结果表明，该方案疗效可观且具有可接受的安全性。为确定该方案的生存益处，长期随访正在进行中。

湖南省肿瘤医院淋巴瘤血液内科团队进行了一项前瞻性Ⅱ期研究，旨在评估西达本胺、替雷利珠单抗和培门冬酶（CTP方案）联合放疗治疗高危Ⅰ/Ⅱ期ENKTCL的疗效和安全性^［

22］。研究入组37例患者，其中28例（75.7%）进行了疗效评估。在4周期CTP诱导治疗后，ORR为89.3%（25/28），CR率为71.4%（20/28），随后序贯放疗及2周期CTP治疗，CR率达到100%（24/24）。中位随访时间24.1个月，中位PFS和OS均未达到，预计2年PFS率和2年OS率均为85.7%。研究初步表明，CTP方案联合放疗作为高危Ⅰ/Ⅱ期ENKTCL的一线治疗是有效的，患者CR率高且不良反应可控。

一项探索培门冬酶联合信迪利单抗的无化疗方案的Ⅱ期研究^［

23］纳入了22例初治Ⅲ/Ⅳ期ENKTL患者，中位年龄为51岁。结果显示，诱导治疗后的CR率和ORR分别为59.1%和68.2%。诱导治疗后，10例患者继续接受信迪利单抗维持治疗，2例患者接受ASCT。中位PFS和OS分别为18.2个月和20.2个月，2年PFS率和OS率预估分别为62.3%和84.4%。安全性方面，45%的患者出现3/4级AEs，包括中性粒细胞减少症（32%）、低纤维蛋白原血症（18%）等，不良反应可控且未导致停药。研究还发现，动态监测的血液EB病毒DNA水平和确诊时的外周血免疫细胞图谱是潜在的预后标志。

2.2 R/R ENKTCL研究进展

近年来研究发现，免疫逃逸机制参与了ENKTCL的发病过程，大部分ENKTCL患者的PD-L1呈高表达，这也是PD-1单抗免疫治疗的基础^［

24-25］。来自法国的多中心研究^{［参考文献 26

百度学术}26］评估了抗PD-1单药或联合治疗37例R/R ENKTCL患者的疗效，并与免疫治疗时代之前接受治疗的38例R/R ENKTCL患者的历史队列进行了比较分析。所有患者均接受含门冬酰胺酶的方案作为一线治疗，中位年龄52岁，41%的患者NK/T细胞淋巴瘤预后指数(prognostic index for NKTCL， PINK)评分高。抗PD-1组末次随访ORR为40.5%。全组中位随访时间6.5个月，生存患者中位随访时间23.4个月，2年PFS率为22.4%，OS率为50.2%。中位PFS为6.9个月，中位OS未达到。抗PD-1治疗开始后出现进展或复发的22例患者中，14例（64%）接受了挽救治疗，多为吉西他滨联合免疫治疗。单因素分析结果显示，体能状态评分≥2分、B症状和≥2个结外部位复发患者的OS明显较差。多因素分析结果显示，复发时≥2个结外部位受累的患者OS显著缩短。使用1∶1近邻匹配倾向性评分后，将抗PD-1组与历史队列进行比较，两组各纳入23例患者。两组患者的PFS相近（P=0.16），但接受抗PD-1单药或联合挽救治疗的患者OS改善更为显著（48.4% vs. 23.1%， P=0.011）。这项研究证实了抗PD-1治疗R/R ENKTCL疗效显著，并强调了较免疫治疗时代之前该疾病其他挽救治疗方案的优越性。

2.3 异基因造血干细胞移植在R/R ENKTL中的疗效

在以门冬酰胺酶为基础的化疗时代，为了更好地定义异基因造血干细胞移植（allogeneic hematopoietic stem cell transplantation， allo-HSCT）在ENKTCL患者中的作用，欧洲血液和骨髓移植学会（European Society for Blood and Marrow Transplantation， EBMT）淋巴瘤工作小组开展了一项回顾性分析^［

27］，纳入在2010年—2020年接受allo-HSCT的135例患者，中位年龄43.4岁，71.9%为欧洲人，28.1%为亚洲人。44.4%的患者PINK评分高，76.3%的患者接受>1次治疗，20.7%的患者有ASCT史，74.1%的患者在接受allo-HSCT前进行过含门冬酰胺酶的治疗，9.6%在接受allo-HSCT前应用过PD-1/PD-L1抑制剂，3.7%在接受allo-HSCT后应用PD-1/PD-L1抑制剂治疗。大多数患者（79.3%）在达到CR/部分缓解（partial response， PR）时接受了移植，分别有46.7%和53.3%的患者进行了减低强度预处理和清髓性预处理。大多数患者（91.1%）的移植来源为外周血干细胞。中位随访时间4.8年，3年PFS率和OS率分别为48.6%、55.6%。1年非复发死亡率（non-relapse-mortality， NRM）14.8%，1年复发率为29.6%。3年复发率为34.1%，而接受HSCT的患者移植后3年未出现复发事件。在单因素分析中，地理区域、预处理方案强度、供体类型、既往PD-1/PD-L1抑制剂治疗和PINK评分对预后结局无显著影响。在多因素分析中，确诊ENKTCL与接受allo-HSCT的间隔时间较短（<12个月）以及移植时未达到CR/PR与较差的PFS相关。移植前接受PD-1/PD-L1抑制剂治疗未增加急性/慢性移植物抗宿主病（graft-versus-host disease， GVHD）发生率，也不影响患者远期生存。该回顾性研究证明HSCT是R/R ENKTCL的有效治疗方法，几乎一半的患者实现了长期生存，其研究结果基于接受含门冬酰胺酶化疗方案的患者数据，与先前的研究相比更具优势。此外，该研究表明，HSCT是R/R ENKTCL年轻患者的首选治疗方案，在HSCT前使用抗PD-1单抗治疗可能增加患者接受HSCT的机会，且不会对治疗结局产生负面影响，也不会增加急性/慢性GVHD的发生率。

2.4 总结与展望

2023年ASCO及EHA年会公布了多项ENKTCL治疗方案的探索成果，例如CTP无化疗方案联合放疗在初治早期高危ENKTCL中CR率达100%，生存获益佳且安全性良好；培门冬酶联合信迪利单抗可延长初治晚期ENKTCL患者的生存期，且安全性较高；抗PD-1治疗在R/R ENKTCL中疗效显著；allo-HSCT可作为年轻R/R ENKTCL患者的首选。未来，随着更多新药联合方案的探索及预后分子标志物、预测治疗反应标志物的发现，ENKTCL的诊治将得到更进一步优化，从而推动个体化治疗的实现。

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